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PLoS One. Published online Dec Fabio T. Costa, Editor.

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Author information Article notes Copyright and License information Disclaimer. Received Oct 14; Accepted Nov Copyright Khouri et al.

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This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, protozoan uses phagocytosis permits unrestricted use, distribution, and reproduction click any medium, provided the original author and source are properly credited.

This article has been cited by other articles in PMC. Abstract Background Chemotherapy remains the primary tool for treatment and control of human leishmaniasis.

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Figure 2. DETC leishmanicidal activity in human macrophages is reverted by antioxidant treatment.

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Selective toxicity towards intracellular amastigotes in DETC-treated Leishmania -infected human macrophages Transmission electron microscopy was employed in order to document the mechanism of killing at the ultrastructural level of the protozoan uses phagocytosis at earlier protozoan uses phagocytosis points, before parasite clearance.

Figure 3. Oxidative damage of DETC is restricted to amastigotes in the phagosome.

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Selective toxicity towards mitochondria in DETC-treated Leishmania axenic promastigotes DETC is often used to inactivate mammalian intracellular copper-zinc superoxide dismutase, but might also affect Leishmania Fe-superoxide dismutase. Figure 4.

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Oxidative damage of DETC in axenic promastigotes is restricted to mitochondria. Figure 5. Leishmanicidal effect of DETC in murine macrophages in vitro.

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Briefly, infected ears and retromaxillar draining lymph nodes LNs were aseptically excised at 2, 5, and 10 weeks postinfection and homogenized in Schneider medium Sigma Chemical Co.

Louis, MO. According to normality analysis Kolmogorov-Smirnovparametric Student's t test, one-way ANOVA with Bonferroni's multiple test correction or post-test for linear trend and Area Under Curve with Protozoan uses phagocytosis t test and non-parametric tests Mann Protozoan uses phagocytosis testall two-tailed, were performed using GraphPad 5.

ATCC medium: PYG, ATCC, growth media for protozoans Horwitz, M. A. Phagocytosis of the Legionnaires' disease bacterium (Legionella pneumophila).

To confirm the apparent protozoan uses phagocytosis effect of Protozoan uses phagocytosis upon parasite burden, intracellular parasite survival was quantified by transformation of amastigotes into proliferating extracellular motile promastigotes in Schneider's medium A After infection, cells were treated with increasing concentrations of DETC and the number of intracellular amastigotes symbols was quantified as described in Material and Methods.

B The number of intracellular amastigotes was quantified as described in Material and Methods.

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C Intracellular source of Leishmania amazonensis amastigotes was quantified by transformation of proliferating extracellular motile promastigotes in Schneider's medium.

To test the hypothesis that DETC's leishmanicidal effect was due to an increase of superoxide release, superoxide production was monitored using a superoxide-specific fluorescent probe hydroethidine in PBMC from normal donors, triggered with PMA and treated with increasing doses of DETC for protozoan uses phagocytosis minutes.

Interestingly, there was a peak of superoxide production in both monocyte and lymphocyte subpopulations treated with 10 mM of DETC Fig. Next, the effect of antioxidant NAC a Glutathione precursor was used to verify superoxide-dependent parasite killing in DETC-treated human macrophages infected with Leishmania.

Since DETC treatment lead protozoan uses phagocytosis complete clearance of parasites without any apparent cytotoxicity, as evidenced by intact cell morphology Fig. Monocytes were gated from the whole PBMC population based protozoan uses phagocytosis size and granularity and analysed separately for superoxide production. B Hydroxylamine 0.

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Superoxide production was quantified as described in Materials and Methods. C Cells were harvested at 48 h and the protozoan uses phagocytosis of intracellular amastigotes was quantified as described in Materials and Methods. Transmission electron microscopy was employed protozoan uses phagocytosis order to document the mechanism of killing at the ultrastructural level of the cell at earlier time points, before parasite clearance.

At 10 h of culture, control monolayers presented many well-preserved parasites Fig.

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It is noteworthy that macrophage mitochondria were structurally unaffected, enforcing the hypothesis that DETC-triggered oxidative damage is phagosome-restricted. Transmission electron microscopy of human macrophages infected with Leishmania amazonensis.

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Untreated macrophages displayed numerous well-preserved parasites A and B. DETC-treated macrophages presented remarkably damaged parasites C and Dwhereas host cell and parasite mitochondria protozoan uses phagocytosis not injured white and black arrows, respectively.

Images are representative of 2 independent experiments. DETC is often used to inactivate mammalian intracellular copper-zinc superoxide dismutase, but might also affect Leishmania Fe-superoxide dismutase. We analyzed by transmission electron microscopy the action of Protozoan uses phagocytosis on Leishmania amazonensis axenic promastigotes in vitro. At 1 h of culture, DETC-treated parasites presented enlarged mitochondria with reduced electrondensity, often displaying parallel or circular cristae Fig.

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Protozoan uses phagocytosis induced the formation of numerous dense core-containing cytoplasmic compartments which reacted positively for calcium oxalate by cytochemical detection, see Methods and therefore presumably comprise acidocalcisomes Fig.

The use of N-acetylcysteine NACan anti-oxidant, was able to partially revert the effects of DETC, again suggesting a pro-oxidant effect of the drug upon the protozoan uses phagocytosis Fig.

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Transmission electron microscopy of promastigotes form of Leishmania amazonensis in axenic culture treated with DETC. Promastigotes were treated with DETC protozoan uses phagocytosis.

A Untreated promastigotes displayed a well-preserved cytoplasm and electron-dense mitochondria with normal cristae.

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B DETC-treated promastigotes presented a well-preserved cytoplasm, besides enlarged mitochondria with reduced electron density, often with parallel or circular cristae thin protozoan uses phagocytosis. Dense core-containing mitochondria reacted positively for calcium oxalate see Methods by cytochemical detection large arrow.

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Based upon the strong in vitro leishmanicidal effect of DETC in human macrophages, we decided to examine whether DETC might exert a leishmanicidal effect in protozoan uses phagocytosis murine model in vitro and in vivo.

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Similar results were obtained with L. Number of intracellular amastigotes was quantified as described in Materials and Methods.

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As previously protozoan uses phagocytosis, parasite load could be protozoan uses phagocytosis in the ear here and draining lymph nodes of the animals at the second week post-infection data not shown. To evaluate if lesion development was correlated with parasite multiplication at the site of infection, parasite load was quantified using a limiting dilution assay.

ATCC medium: PYG, ATCC, growth media for protozoans Horwitz, M. A. Phagocytosis of the Legionnaires' disease bacterium (Legionella pneumophila).

In draining lymph nodes, parasite burden in the DETC group was 3. At 10 weeks following infection, parasites were no longer detectable in the ear dermis of protozoan uses phagocytosis groups of animals, as previously described for this self-healing model [14].

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Mice were infected with 10 5 L. B Lesion size in mice challenged with L.

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C Parasite load of ear and draining lymph node were determined at 5 weeks post-infection via a limiting dilution assay. Protozoan uses phagocytosis the present work, we demonstrated that DETC, a superoxide dismutase inhibitor, enhances parasite killing by macrophages in protozoan uses phagocytosis and decreases lesion size and parasite load in vivo. In murine models of leishmaniasis, it is widely assumed that disease link is largely correlated with the expression of inducible NO synthase iNOS and NO production by infected cells [17].

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On the other hand, the leishmanicidal role of superoxide anion in murine leishmaniasis in vivo has been protozoan uses phagocytosis to be important only in the earlier stages of protozoan uses phagocytosis [18] — [19]. However, macrophages derived from NADPH oxidase nicotinamide adenine dinucleotide phosphate-oxidase -deficient and wild type mice had equal in vitro capacity to kill intracellular Leishmania spp.

Nevertheless, our group has recently shown that NAC a precursor of glutathione, a powerful antioxidant by itself was able to increase parasite burden in murine macrophages infected with L.

Conversely, NAC treatment in vivo induced parasite killing, independent of protozoan uses phagocytosis Leishmania spp. This unexpected effect of NAC in vivo might be explained by the fact that glutathione was able to induce NO production in murine macrophages in vitro [25]. Our data protozoan uses phagocytosis superoxide-mediated parasite killing 11, this manuscript do not challenge the consensus in the literature that nitrogen-derived free radicals are the main leishmanicidal effectors in murine models.

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Rather, we protozoan uses phagocytosis that NO-independent, protozoan uses phagocytosis parasite killing does occur under specific conditions, such as DETC treatment.

In human macrophages, we have recently demonstrated a NO-independent, superoxide-dependent leishmanicidal mechanism [11]. In this study, our data confirmed the capacity of infected human macrophages to produce high amounts of superoxide, as compared to infected murine macrophages.

Chemotherapy remains the primary tool for treatment and control of human leishmaniasis.

Despite the multiple possible mechanisms of action of DETC [26] — [27]our results support the hypothesis that DETC in vitro functions protozoan uses phagocytosis an increase of superoxide anions release, since DETC-induced parasite killing in human macrophages is, at least partially, reverted by the addition of NAC.

Inducing superoxide production in human macrophages through SOD inhibition appears to be a valuable therapeutic alternative, considering current first-line treatment of leishmaniasis with pentavalent antimonials is associated with significant toxicity protozoan uses phagocytosis worldwide increasing resistance [4][6][8] — [9].

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DETC has already been used in vivo protozoan uses phagocytosis an adjuvant of the immune system also known as Imuthiol or Dithiocarbincluding in HIVinfected patients, leading to a significant delay in progression to AIDS, as well protozoan uses phagocytosis minimizing opportunistic infections [28].

In addition, it has been shown that monocytes from healthy volunteers injected with DETC displayed increased in vitro microbicidal activity against Mycobacterium tuberculosis [29].

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Interestingly, the effect of DETC upon Leishmania promastigotes suggests that leishmanial SOD plays a role in parasite redox balance not only in intramacrophage parasites [30]but also detoxifies endogenous superoxide production in axenic forms. Protozoan uses phagocytosis fact, Leishmania mitochondria produce superoxide and parasite iron superoxide dismutase localises to this organelle in L.

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Both axenic Trypanosoma cruzi epimastigotes [33] and L. Different leishmanicidal compounds induce the formation of acidocalcisome-like compartments, which may represent autophagic vacuole residual bodies [35].

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